Tek parti idaresine başkaldıran bir kaymakam olarak adını duyuran Fuat Arna, kısa bir süre sonra Türk siyasi hayatı içinde yerini aldı. Dönemin en önemli muhalif partisi olarak kurulan Demokrat Parti’nin Birinci Büyük Kongresi’ne Bursa delegesi olarak katıldı. Kongrede yaptığı sert konuşmasıyla dikkatleri üzerine çekti; Türk milleti zaman zaman “Mağrurlanma padişahım senden büyük Allah var” sözlerini hatırlatarak, “mağrurlanma ey reis senden büyük millet var” diyen Arna, CHP yönetimini ve İnönü’yü ağır bir dille eleştirdi. Onun bu çıkışı DP ileri gelenlerince gözden kaçmadı; partinin teşkilatlanması için müfettiş olarak görevlendirildi. Ancak kısa bir süre sonra 1946 ruhunu kaybettiğini düşündüğü partiden ayrıldı. Bu ayrılık Arna’yı siyasetten ayırmadığı gibi Türkiye’de çok partili hayata geçiş süresince muhalefet olgusunun gelişmesinde bir adım daha öne çıkardı. Dönemin önemli muhalif partilerinden MP, CMP ve CKMP’de görev alan Arna, muhalefetini sadece siyaseten değil, gazeteci olarak da ortaya koydu. Millet gazetesindeki “Menderes İktidarı Ateşle Oynuyor” adlı makalesinde, hem Meclise hem de Adnan Menderes’e hakaret ve hükümetin manevi şahsiyetini tahkir ettiği gerekçesiyle sekiz ay hapse mahkûm edildi. Baskılar ve müdahalelere rağmen muhalefet safındaki çalışmalarına devam eden Arna, 1960 darbesine kadar Meclis içinde yer almadı. DP iktidarını deviren 27 Mayıs 1960 darbesinden sonra oluşturulan Kurucu Meclis’e üye olarak katılan Arna, 1961 seçimlerinde CKMP’den İstanbul Milletvekili seçildi. 1960 darbesinden sonra oluşan yeni siyasi konjonktür ordu tarafından şekillenirken, Arna’nın CHP ve DP dönemindeki muhalif duruşu değişmedi.